Первый камень в фундамент городского театра был заложен в 1806 году министром Восточной Пруссии Германской империи Фридрихом фон Шреттером на Парадеплац (Кенигсберг).
Здание, спроектированное Иоганном Валерианом Мюллером, частично стояло на фундаменте гарнизонной церкви, которая все еще строилась.
9 марта 1808 года режиссер Карл Штайнберг открыл его в присутствии двора оперой «Милосердие Тито».
По необъяснимым причинам здание сгорело 1 июля 1808 года. Повторное открытие состоялось в присутствии королевской четы в декабре 1809 года на фестивале «Освящение».
В театре состоялась премьера «Вильгельма Телля» (Шиллера) в 1810 году и «Орлеанская дева» в 1811 году.
Художественным руководителем театра был Август фон Коцебу.
Композитор Рихард Вагнер был капельмейстером городского театра с 1836 по 1837 год. В 1836 году он женился на актрисе Минне Планер, с которой был там помолвлен в церкви Трагхейма. В 1854 году театр получил газовое освещение. В течение многих лет Немецкий студенческий корпус из Литтуанского корпуса и корпуса Мазовецкого служил в качестве швейцаров. Взамен им разрешали бесплатно смотреть представления.
В 1879 году под руководством Макса Штегеманна и под управлением Эмиля Паура началась немецкая премьера оперы Бизе «Кармен»,
с которой начался ее мировой триумф. После того, как театр снова рухнул после 1890 года, фойе было восстановлено,
а в 1893 году к нему были добавлены рестораны. В 1903 году театр оснастили электрическим освещением.
В начале Первой мировой войны театр был преобразован в госпиталь.
Вновь открытый 27 августа 1918 года как чисто оперный театр, в 1924 году он был объединен с Новым театром и образовал Государственный театр Восточной Пруссии.
Первый спектакль Кавалера роз Рихарда Штрауса состоялся в 1927 году. В 1928 году город приобрел оба театра.
История театра закончилась Второй Мировой войной, когда он сгорел дотла во время авианалетов на Кенигсберг в конце августа 1944 года.
